23.03.1938–01.06.1938гг. 49-й истребительный авиационный полк сформирован в Ленинградском военном округе (г.Псков) на основе 55-й отдельной истребительной эскадрильи по штату 15/806-Д на самолетах И-16 с включением в состав 14-й авиабригады ВВС ЛВО (указание ВВС ЛВО № 3/41500 от 15.03.1938г.; директива НГШ РККА № 4/4/47358 от 31.05.1938г.; приказ ЛВО № 0099 от 01.06.1938г.).
30.11.1939–13.03.1940гг. В составе ВВС 8-й Армии и (с 19.02.1940г.) ВВС 15-й Аармии Северо-Западного фронта принимал участие в советско-финляндской "Зимней" войне на самолетах И-16. 20.05.1940г. за образцовое выполнение боевых заданий командования на фронте борьбы с финской белогвардейщиной и проявленные при этом доблесть и мужество Указом Президиума ВС СССР 49-й иап награжден орденом "Красного Знамени". Великую Отечественную войну начал в составе 57-й сад. Базировался в Двинске, Ликсне. К 22.06.1941 г. имел на вооружении 67 самолетов И-16, И-153, И-15 (в том числе 10 неисправных). В июле-августе 1941 года проходил переформирование и переучивание на самолет МиГ-3. В период 21.08.1941 - 06.10.1941 г. действовал на Юго-Западном фронте в составе 1-й раг.
В октябре 1941 года выведен в тыл на переформирование. На вооружение получил самолеты Ла-5.
С 13.08.1942 г. действовал на Западном фронте в составе 234-й иад, с ноября 1942 года был в непосредственном подчинении 1-й ВА. В небе Сталинграда в полку проходили войсковые испытания нового истребителя Ла-5. С 14 по 28.08.1942 г. в 27 воздушных боях летчики полка сбили 16 самолетов противника, потеряв 13 своих (5 сбито, 2 не вернулись с боевого задания, 4 подбиты и потерпели аварию при посадке, 1 потерпел аварию в результате неисправности двигателя и 1 разбит при таране).
С января 1943 года прикрывал бомбардировщики 204-й бад и был включен в состав этой дивизии.
С марта 1943 года входил в состав 309-й иад. 25.07.1944г. за отличие в боях за овладение городом и крепостью Гродно приказом ВГК № 0215 49-й иап присвоено почетное наименование «Гродненский». 04.11.1944г. летный состав убыл в Саратов для получения и переучивания на Як-3. 05.01.1945г. переформирован по штату 015/364. 20.04.1945г. возобновил боевую работу в составе 309-й иад 4-й ВА 2-го Белорусского фронта на самолетах Як-3.