15.04.1938г. Сформирован как 38-й истребительный авиационный полк(38-й иап) в Ленинградском ВО (г.Пушкин) на основе 46-й отдельной истребительной эскадрильи; вошел в состав 59-й легкой авиабригады ВВС ЛВО.
июнь 1938 года. В начале месяца 38-й иап переименован в 25-й истребительный авиационный полк (25-й иап). 07.09.1939г. В составе 4 эскадрилий перелетел на аэр.Скоморохи Житомирской области Киевского ОВО. 17.09.1939–28.09.1939гг. В составе 59-й иабр ВВС Украинского фронта принимал участие в освобождении Западной Украины на самолетах И-16 и И-15бис.
28.09.1939г. Убыл обратно в ЛВО (г. Пушкин). 30.11.1939–13.03.1940гг. В составе 59-й иабр ВВС 7 Армии Северо-Западного фронта принимал участие в Советско-финляндской "Зимней" войне на самолетах И-16. За образцовое выполнение боевых заданий командования на фронте борьбы с финской белогвардейщиной и проявленные при этом доблесть и мужество Указом Президиума Верховного Совета СССР от 21 марта 1940 года 25-й иап награждён орденом "Красного Знамени".
С конца ноября 1941 года на самолетах МиГ-3 действовал на Кавказском, Крымском, Закавказском фронтах в составе 25-й иад, 135-й иад, ВВС 51-й Армии, ВВС 47-й Армии, 15-й уаг, 237-й иад. С декабря 1941 года по январь 1942 года действовал с аэр.Анапа по прикрытию транспортов и порта Феодосия на предельном радиусе. 01.09.1942г. Вместе с 237-й иад 5 ВА передан в состав Черноморской группы войск Закавказского фронта. 27.09.1942г. Убыл в 25-й запасной истребительный авиаполк Закавказского фронта (г. Аджи-Кабул АзССР) на доукомплектование. 07.01.1943–30.03.1943гг. Вел боевую работу как отдельный иап ВВС Закавказского фронта, осуществляя задачи ПВО Еревана и патрулирование границы с Турцией. 30.03.1943г. Исключен из действующей армии.